[Перевод] Неожиданная относительность встроенной в мозг GPS
Как новые данные меняют наше понимание работы нейронов места
Первые подробности «встроенного в мозг GPS» начали проявляться в 1970-м. В лабораториях Университетского колледжа Лондона Джон О«Киф со своим студентом Джонатаном Достровским записывали электрическую активность нейронов в гиппокампе свободно передвигавшихся крыс. Они обнаружили группу нейронов, активирующихся, только когда крыса оказывалась в определённом месте [1]. Они назвали эти клетки «нейронами места».
На основании этих ранних открытий О«Киф со своим коллегой Линном Наделем предположили, что в гиппокампе содержится инвариантная репрезентация пространства, не зависящая от настроения или желаний. Они назвали её «когнитивной картой» [2]. С их точки зрения все нейроны места в мозге представляют всё окружение животного целиком, и активизация определённой клетки обозначает его текущее местонахождение. Иначе говоря, гиппокамп работает, как GPS. Он сообщает вам, где вы находитесь на карте, и эта карта не меняется, не важно, проголодались ли вы и ищете еду, или хотите спать и ищете постель. О«Киф и Надель предположили, что абсолютное местоположение, представление о котором хранится в нейронах места, обеспечивает мысленную платформу, которую животное может использовать для ориентирования в любой ситуации — для поисков еды или мест отдыха.
В последовавшие 40 лет другие исследователи — включая супружеский дуэт Эдварда и Мэй-Бритт Мозер — поддержали идею о том, что контуры гиппокампа работают в качестве встроенного GPS [3]. За их новаторскую работу, О«Киф и Мозерз были награждены Нобелевской премией 2014 года по физиологии или медицине. Можно было бы решить, что роль гиппокампа в ориентировании животных в пространстве была разгадана.
Но изучение мозга никогда не идёт так прямолинейно. Нобелевская премия 2014 года, будто спичка, поджигающая фитиль, вызвала взрыв экспериментов и идей, некоторые из которых стали возражать против ранней интерпретации О«Кифа и Наделя. Новая работа предположила, что в случае пространственной навигации контур гиппокампа представляет не абсолютную информацию о местоположении, а относительную и поддающуюся изменениям под воздействием опыта. Исследование гиппокампа, судя по всему, наткнулось на старинный философский спор.
Физики веками бились над вопросом о том, абсолютно или относительно пространство, перед тем, как склониться на сторону относительности. Но только в последние годы при изучении мозга начали задавать похожие вопросы. Уже многие годы в нейробиологии заправляет абсолютное пространство. К примеру, давно предполагалось, что в зрительной системе есть два канала для потока информации. [4] Первый — канал «что», передающий информацию об идентичности объекта, наблюдаемого животным. Второй — канал «где», содержащий информацию об абсолютном местоположении объекта. Считалось, что канал «что» не содержит никакой позиционной информации. Однако в недавней работе продемонстрировали, что хотя в этом канале и не содержится информации об абсолютном расположении объекта, в ней есть информация об относительном расположении. [5, 6] Эта информация об относительном расположении, скорее всего, оказывается очень важной для распознавания объекта.
Подобные открытия служат точкой опоры для идеи о том, что мозгу бывает важна и относительная информация. Эту точку зрения усиливает недавно начавшийся синтез нейробиологии с информатикой и ИИ. Работа на стыке этих дисциплин показала, что мозгу, использующему абсолютную, неизменную модель мира для жизни в постоянно меняющемся окружении требуется больше вычислительных ресурсов, чем мозгу, использующему относительную информацию. Понимание того, где и когда мозг использует абсолютную, а где — относительную информацию, может пролить свет на работу, гибкость и скорость его подсистем и нашего поведения. В частности, гиппокамп может стать одной из первых вех в этом расследовании.
Ключевое возражение интерпретации абсолютного представления местоположения от О«Кифа и Надела появилось в работе прошлого года, авторами которой были Кимберли Стэченфелд, Мэтью Ботвинник и Сэмюель Гершман. [7] Эти исследователи, связанные с Google DeepMind, Принстонским университетом, Университетским колледжем Лондона и Гарвардским университетом, предположили, что гиппокамп представляет не абсолютное расположение животного, а то, куда с наибольшей вероятностью животное отправится в ближайшем будущем. Это представление учитывает предпочтительные перемещения и выученные привычки. С такой точки зрения гиппокамп — это предсказательная, а не абсолютная карта.
Предыдущие исследования показали, что активность нейронов места постоянно уменьшается, когда животное отдаляется от центра какого-то интересующего его места. О«Киф и Надель решили, что это признак того, что нейроны места представляют текущее местоположение животного. Но в рамках платформы, предложенной Стэченфелд и её коллегами, степень активности нейронов предлагается считать презентацией того, насколько вероятно то, что животное окажется в центре интересующего его места в следующий момент. Если оно уже в центре, тогда вероятность того, что оно будет там в следующий момент, достаточно высока, поэтому активность клеток также высокая. Если оно ушло так далеко от центра, что не сможет вернуться туда в следующий момент, то нейроны места неактивны.
Теории О«Кифа и Стэченфелд могут показаться сходными, и обе они вроде бы объясняют основные свойства активности нейронов места. Однако они делают разные предположения о природе пространственной карты в гиппокампе, и отделить одну от другой помогут только хитроумные эксперименты и проверки на вычислительных моделях. Стэченфелд, Ботвинник и Гершман достигли этого, повторно проанализировав данные из ранее опубликованных работ, и обнаружив, что некоторые из них их модель работы гиппокампа объяснить может, а традиционные модели — нет. Наиболее ярким из этих примеров служат данные из исследования, которое провели Эллис Алверне и её коллеги из Марселя, Франция. [8] Эти исследователи использовали «лабиринт с ответвлениями Толмана», в котором крысе необходимо бежать по единственному пути с начала до конца. В некоторых ситуациях путь был закрыт, что заставляло животное обходить препятствие по одному из двух С-образных коридоров.
Согласно интерпретации активности нейронов по О«Кифу с его когнитивной картой, нейрон, бывший активным, когда крыса была на развилке между прямым путём и обходным, должен активизироваться одинаково, вне зависимости от того, заблокирован этот путь или нет. Но в опыте наблюдалась другая картина. Эта клетка вела себя по-разному, в зависимости от наличия блокировки пути. На степень активности нейрона влиял предыдущий опыт крысы. Абсолютная карта не должна так работать. Более того, Стэченфелд с коллегами проделали компьютерные симуляции, чтобы показать, что активность нейронов места, которую наблюдали в своём опыте Алверне с коллегами, совпадает с их гипотезой предсказательной карты гораздо лучше, чем гипотеза О«Кифа о когнитивной карте.
Аргумент Стэченфелд против интерпретации О«Кифа-Наделя состоял в том, что нейроны места кодируют не абсолютную позицию, а только расположение относительно истории перемещений, опыта и поведенческих предпочтений. Всего через несколько месяцев ещё один набор исследований показал, что на активность нейронов места также влияет расположение других животных того же вида. [9, 10, 11] В работах, опубликованных в этом году, Нэчам Улановский из Вейсманновского института в Израели и Шигейоси Фуджисава из Института изучения мозга RIKEN в Японии тренировали животных на перемещение по заданному участку путём показа им забегов, которые выполняли другие особи их вида. При этом Улановский использовал летучих мышей, а Фуджисава — крыс. Когда животные следовали по предписанному пути, их нейроны места ожидаемо активизировались. А неожиданностью оказалось то, что подмножество этих нейронов места также активизировалось, когда животные наблюдали за забегами других особей. Исследователи назвали эти нейроны «социальными нейронами места».
Результаты вновь расходятся с первоначальной интерпретацией активизации нейронов места, связывавшей их с абсолютным расположением в пространстве. Представление места в гиппокампе не просто отличается от абсолютного — на него, судя по всему, может влиять наблюдение за другими.
Активность нейронов места оказалась гораздо более сложной, чем считалось ранее. Классический взгляд на роль контуров гиппокампа в пространственной навигации, удостоенный нобелевской премии, оказался не полным описанием происходящего, а гиппокамп выполняет гораздо больше функций, чем простая инвариантная репрезентация расположения субъекта в пространстве.
Идея о предсказуемости нейронов места и влиянии на них обучения и поведения других животных может облегчить построение концепции, способной описать как роль гиппокампа в пространственном ориентировании, так и общепринятую роль в обучении и формировании памяти. С момента открытия того, что удаление гиппокампа может привести к невозможности формирования новых воспоминаний, его изучали, как один из важнейших регионов мозга, отвечающих за память. [12] И хотя с самых первых экспериментов О«Кифа и Достровского было известно, что гиппокамп играет основную роль в пространственной навигации, то, как и почему этот крохотный кусочек мозга способен хранить в себе и пространственные карты, и сложные воспоминания, оставалось плохо изученным. Возникающее понимание относительности наших пространственных карт и влияние на них памяти и поведение облегчает понимание двойной функции гиппокампа. Спустя пятьдесят лет после первых наблюдений О«Кифа и Достровского, мы начинаем яснее понимать то, как эта ключевая область мозга формирует наши личности.
2. O«Keefe, J. & Nadel, L. The Hippocampus as a Cognitive Map Oxford University Press (1978).
3. Rowland, D.C., Roudi, Y., Moser, M.B., & Moser E.I. Ten years of grid cells. Annual Review of Neuroscience 8, 19–40 (2016).
4. Ungerleider, L.G. & Mishkin, M. Two cortical visual systems. In Ingle, D.J, Goodale, M.A., & Mansfield, R.J. W. (Eds.) Analysis of Visual Behaviour MIT Press, Cambridge, MA (1982).
5. Vaziri, S., Carlson, E.T., Wang, Z., & Connor, C.E. A channel for 3D environmental shape in anterior inferotemporal cortex. Neuron 84, 55–62 (2014).
6. Hong, H., Yamins, D.L. K., Majaj, N.J., & Dicarlo, J.J. Explicit information for category-orthogonal object properties increases along the ventral stream. Nature Neuroscience 19, 613–622 (2016).
7. Stachenfeld, K.L., Botvinick, M.M., & Gershman, S.J. The hippocampus as a predictive map. Nature Neuroscience 20, 1643–1653 (2017).
8. Alvernhe, A., Save, E., & Poucet, B. Local remapping of place cell firing in the Tolman detour task. European Journal of Neuroscience 33, 1696–1705 (2011).
9. Omer, D.B., Maimon, S.R., Las, L., & Ulanovsky, N. «Social place-cells in the bat hippocampus. Science 359, 218–224 (2018).
10. Danjo, T., Toyoizumi, T., & Fujisawa, S. Spatial representations of self and other in the hippocampus. Science 359, 213–218 (2018).
11. Abbot, A. «Bat-Nav» Reveals How the Brain Tracks Other Animals Nature News (2018).
12. Scoville, W.B. & Milner, B. Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions. Journal of Neurology, Neurosurgery & Psychiatry 20, 11–21 (1957).
